Модульная организация механизмов ахроматическо зрения: от человека к простым нервным системам

Аннотация

Работа посвящена проверке гипотезы о том, что модульный принцип организации механизмов ощущений яркости является универсальным в широком ряду животных, включая беспозвоночных. В статье излагаются результаты экспериментального исследования ахроматического зрения улитки Helix lucorum, полученные путем регистрации суммарной электрической активности сетчатки (электроретинограммы, ЭРГ) и оптического нерва.

Традиционно в качестве нейронно­го кода интенсивности света разными авторами рассматриваются такие па­раметры клеточных реакций, как час­тота импульсной активности, величи­на межимпульсных интервалов, рас­пределение потенциалов действия во времени (паттерн реакции) (Батуев, Куликов, 1983; Николс и др., 2003; Смит, 2005). Существенным при этом является не тип предполагаемого кода, а тот факт, что при любой его разно­видности для различения яркости, предположительно, достаточно учас­тия одной, не разлагаемой далее на самостоятельные модули нейрональ­ной системы. В данной работе рас­сматривается принципиально иной подход, связывающий механизмы раз­личения яркости с активностью не одной, а двух независимых нейрональ­ных систем — «яркостной» и «темновой», отвечающих на изменение освещенности одновременно, но про­тивоположным (оппонентным) обра­зом (Heggelund, 1974; Фомин, Соко­лов, Вайткявичус, 1979; Izmailov, Sokolov, 1991). Увеличение интенсив­ности света приводит к возбуждению яркостного и торможению темнового каналов, тогда как уменьшение осве­щения вызывает обратный эффект. При подобном оппонентном способе реагирования параметры ответов каж­дого из двух нейронных модулей («яркостного» или «темнового») утрачива­ют свое самостоятельное значение, и интенсивность света однозначно определяется только соотношением их активности. Такой способ кодирова­ния интенсивности света получил на­звание «векторного кодирования яр­кости» (Соколов, 2003).

Проверка гипотезы о векторном способе кодировании яркости была проведена психофизиологическими экспериментами с человеком, а также в поведенческих и нейрофизиологи­ческих опытах на животных (обезьяна, кролик, рыбы, лягушка, моллюск) (Соколов, 2003). С помощью методов мно­гомерного шкалирования были постро­ены двухканальные модели ахромати­ческого зрения, которые имели вид дву­мерной сферы и для человека, и всех исследованных животных (Измайлов, Соколов, 1984; Зимачев и др., 1986; Измайлов, Исайчев, Шехтер, 1998; Из­майлов и др., 2006; Черноризов, 1999, 2010; Черноризов и др., 2009).

В нейрофизиологии двумерность моделей ахроматического зрения че­ловека и животных может свидетельствовать о том, что в различении ах­роматических (яркостных) градаций освещения участвуют два оппонентных друг другу нейронных механизма, которые, по-видимому, формируются уже на уровне сетчатки. Для экспери­ментальной проверки этой гипотезы желательно использование так называ­емых «простых нервных систем», т. е. животных с предельно просто устро­енной зрительной системой, которая способна различать градации яркости света, но не в состоянии дифференци­ровать цвет и форму объектов. Опы­ты на таких биологических моделях позволяют исследовать механизмы кодирования яркости (ахроматического зрения) изолированно от меха­низмов кодирования цвета и формы. В качестве такой «простой системы» рассмотрим зрительную систему ле­гочного моллюска (Helix pomatia L., Helix lucorum L.). Ахроматическое зре­ние этого беспозвоночного, базирую­щееся на активности фотопигмента «родопсина», является аналогом «палочковой монохромазии» у позвоноч­ных и может служить удобной экспе­риментальной моделью для изучения механизмов кодирования яркости света в «чистом виде» (Chernorizov et. al., 1994). Глаза виноградной улитки имеют типичное камерное строение (Wilbur, Yonge, 1966; Зайцева, 1992). Они располагаются в вершинах зад­них головных щупалец и иннервиру­ются оптическим нервом. Каждый глаз имеет роговицу, хрусталик, стекловидное тело и однослойную сетчат­ку. Тщательные исследования ультраструктуры глаза Helix pomatia (виног­радной улитки) (Зайцева, 1992) и ее ближайшего «родственника» — Helix asperca (садовой улитки) выявили три типа элементов: фоторецепторы, опорные и нервные клетки (Eakin, Brandenburger, 1967). Поскольку опор­ные клетки являются вспомогательными, а нейроны немногочисленны, то, по-видимому, основную информа­ционную функцию в глазу моллюска выполняют фоторецепторы. На обра­щенной к свету апикальной части у них имеются микровиллярные структуры, в которых содержатся светочув­ствительные гранулы фотопигмента. Фоторецепторы глаза улитки являют­ся «первично-чувствующими», т. е. генерирующими потенциалы действия. Помимо клеточного тела, они имеют длинные аксоны, обладающие спайкгенерирующим механизмом. Эти ак­соны образуют оптический нерв и в его составе направляются в церебральные ганглии. Предположительно, основ­ная функция фоторецепторов улитки состоит в локализации источника ос­вещения при осуществлении фототропических реакций. Так, удаление глаз у Helix aspersa (садовые улитки) и у Otala lactea приводило к утрате живот­ным характерного для них отрицатель­ного фототропизма.

Основной задачей нашей работы была проверка гипотезы о том, что темновой и яркостной модули яркостной системы зрения формируются на уровне сетчатки глаза. С этой целью исследовались суммарная активность глаза (электроретинограмма, ЭРГ) и суммарная электрическая активность оптического нерва.

Методика

Препарат

Опыты проводились при темпера­туре 18—20⁰С на полуинтактном препа­рате виноградной улитки (Helix pomatia), включающем глаз, окологло­точное ганглионарное кольцо и опти­ческий нерв, связывающий эти струк­туры. Темно-адаптированный (в течение 1 часа до начала опытов) препарат раз­мещался в специальной ванночке в эк­ранированной светоизолированной камере. Для поддержания жизнеспо­собности препарат был погружен в стандартный физиологический раствор для холоднокровных животных (мМ): 80 NaCl, 4 KCl, 8 CaCl₂, 5 MgCl₂, 4 Tris- HCl (pH 7.8) (Sokolov, Palikhova, 1999).

Стимулы

В качестве фотостимулятора ис­пользовали экран монитора компью­тера. Стимулами служили гомогенные монохромные вспышки света различ­ной длительности (от 100 мс до 3 с), яркости (в диапазоне от 2 кд/м² до 75 кд/м²) и цвета. Интенсивность (яр­кость) световых стимулов измеряли яркомером-колориметром с ошибкой ±5%. В качестве цветовых стимулов использовали стандартные широкопо­лосные излучения трех типов люмино­форов цветного монитора: «синего люминофора» с доминирующей дли­ной волной 485 нм, «зеленого люми­нофора» с доминирующей длиной волны 530 нм и «красного люминофора» с доминирующей длиной волны 610 нм. Проекция стимулов с экрана монитора непосредственно на препа­рат осуществлялась через световод. Темновой межстимульный интервал, разделявший предъявление одиноч­ных световых стимулов, составлял не менее 2 минут. Он определялся экспе­риментально в опытах с регистрацией электроретинограммы (ЭРГ) как ми­нимальная длительность промежутка между последовательно предъявляе­мыми стимулами, обеспечивающая поддержание темнового уровня адап­тации глаза моллюска.

Регистрация активности сетчатки и оптического нерва

Электроретинограмма регистриро­валась монополярно при расположе­нии активного электрода на хрустали­ке, а индифферентного — в физиоло­гическом растворе, омывающем препарат. В качестве активного электрода использовалась стеклянная микропипет­ка (сопротивление кончика ~ 1 МОм), заполненная физиологическим ра­створом, а индифферентным служил серебряный неполяризующийся элек­трод. Регистрируемые сигналы пода­вались через каскад предварительного усилителя на осциллограф CI-103 и далее на 16-канальный аналого-циф­ровой преобразователь (частота опроса — 250 Гц) компьютера IBM Pentium I, где осуществлялась запись биопотен­циалов в память с помощью специа­лизированной программы регистра­ции и анализа данных «Conan» (Кулаичев, 2002).

Экстраклеточная регистрация мультипиковой спайковой активнос­ти оптического нерва осуществлялось в тех же условиях, что и регистрация ЭРГ, только в качестве активного элек­трода использовался стеклянный при­сасывающий к нерву электрод (диаметр кончика 30—40 мкм), заполнен­ный насыщенным раствором КС1.

Обработка и представление данных

Обработка первичных электрофизиологических данных (отбраковка артефактов, фильтрация и усреднение записей) осуществлялась с помощью специализированной компьютерной программы «Conan» (Кулаичев, 2002). Дальнейший анализ данных и постро­ение графиков производили с исполь­зованием статистического пакета STATISTICA-5.

Результаты

1. Данные регистрации и анализа ЭРГ

1.1. Зависимость ЭРГ глаза виноградной улитки от интенсивности и спектраль­ного состава светового стимула.

Освещение глаза при достижении порогового уровня вызывает электрофизиологическую активность сетчат­ки, суммарно регистрируемую в виде электроретинограммы (ЭРГ). Электроретинограмма виноградной улитки, в отличие от ЭРГ позвоночных, вклю­чает всего лишь один компонент — роговично-позитивный компонент, латентность и амплитуда которого в наших экспериментах варьировала в пределах 2^3 с и 0.3 -н 0.9 мВ, соответ­ственно (рисунки 1—3). На рисунке 1 изображены функции зависимости пиковой амплитуды ЭРГ от интенсив­ности синего (доминирующая длина волны 485 нм), зеленого (доминирую­щая длина волны 530 нм) и красного (доминирующая длина волны 610 нм) цветовых стимулов фиксированной длительности (3 с). Видно, что сетчат­ка виноградной улитки наиболее чув­ствительна к изменениям интенсивно­сти стимулов синего цвета: амплиту­ды ЭРГ при излучении синего цвета заметно превышают амплитуды ЭРГ при зеленых и красных стимулах, ре­акции на синий цвет быстрее достига­ют насыщения и обладают минималь­ным нижним порогом, равным в усло­виях наших опытов 1 кд/м².

Рисунок 1. Графики зависимости пиковой амплитуды ЭРГ от интенсивности и спектральных характеристик стимуляции

Данные получены при использовании в качестве стимулов широкополосных излучений синего (Blue), зеленого (Green) и красного (Red) цветов фиксированной длительности (3 с). По оси абсцисс – значения фотометрической яркости стимулов (кд/м2), по оси ординат – максимальное (пиковое) значение амплитуды ЭРГ (mV).

Видно также, что с изменением интенсивности света амплитуда ЭРГ меняется нелинейно. При увеличении интенсивности от 1 кд/м² до 3.5 кд/м² амплитуда ЭРГ нарастает быстрее, чем в интервале от 3.5 кд/м² до 10 кд/м². После 10 кд/м² рост амплитуды реак­ции еще более замедляется, и при значениях свыше 45 кд/м² значения функции достигают «плато насыще­ния». Таким образом, область разли­чения яркости света глазом виног­радной улитки ограничена диапазо­ном 1-н 45 кд/м².

1.2. Зависимость ЭРГ виноградной улитки от длительности светового стимула.

В целях дальнейшего анализа свойств суммарной электрической ак­тивности глаза улитки использовались синие стимулы фиксированной ярко­сти (7.5 кд/м²) и переменной длитель­ности (3 с, 5 с, 10 с и 20 с). Примеры записей соответствующих реакций приведены на рисунке 2.

Рисунок 2. Зависимость формы ЭРГ виноградной улитки от длительности стимуляции (3 с, 5 с, 10 с, 20 с) излучениями синего цвета

По оси абсцисс – время (с) от момента предъявления стимула (0 с) до завершения регистрации ЭРГ-ответа (40 с); по оси ординат – амплитуда реакции (мВ).

На рисунке 2 видно, что главной составляющей ЭРГ-реакции является позитивный пик, «привязанный» к моменту включения стимула. В соот­ветствии с общепринятой классифи­кацией световых реакций, предложен­ной H.K. Hartline (1940), мы обозна­чили этот пик как «on»-пик, или «юп»-реакция (от англ. «onset» — вклю­чение). Латентный период, амплитуда и форма переднего фронта «on»- пика не зависят от длительности ис­пользуемых стимулов. За ««да-ответом следует фаза медленного затухания реакции. Отчетливо проступает зави­симость длительности этой фазы реак­ции от длительности стимула: она воз­растает при увеличении длительности стимуляции. Очевиден еще один эф­фект влияния длительности световой стимуляции на конфигурацию ЭРГ- ответа: при увеличении длительности засвета на заднем фронте реакции по­является перегиб, после которого про­цесс затухания ответа до исходного уровня заметно ускоряется.

Характерным отличием ЭРГ улит­ки от ЭРГ позвоночных животных яв­ляется то, что при любой длительнос­ти (и интенсивности) стимуляции в ЭРГ улитки отсутствует реакция на выключение света («off» -реакция). Эта специфика продемонстрирована на рис. 3, где для сравнения приведены записи ЭРГ виноградной улитки и ля­гушки, регистрировавшиеся в иден­тичных условиях. На нем видно, что, в отличие от виноградной улитки, ЭРГ лягушки, как и других позвоночных, имеет выраженный не только «on»-, но и «off»- компонент.

Рисунок 3. ЭРГ виноградной улитки (а) и лягушки (б) на диффузную вспышку одинаковых цвета (зеленого), интенсивности (10 кд/м2) и длительности (8 с)

2. Светоиндуцированная активность оптического нерва виноградной улитки

Оптический нерв соединяет сет­чатку глаза виноградной улитки с це­ребральными ганглиями ее ганглио­нарной нервной системы (Зайцева, 1992). При этом отдельные волокна зрительного нерва представлены, главным образом, отростками фото-рецепторных клеток. Своеобразие фоторецепторов улитки, относимых к типу так называемых «первично-чувствующих рецепторов» (Винников, 1971), состоит в том, что они, в отличие от «вторично-чувствующих» фоторецеп­торов позвоночных, обладают способ­ностью к генерации потенциалов дей­ствия. В темноте оптический нерв ви­ноградной улитки не активен, а на освещение глаза отвечает мультипиковым разрядом, представленным потен­циалами действия разной амплитуды.

В наших опытах проводилась одно­временная регистрация ЭРГ и потен­циалов действия оптического нерва. Пример такой одновременной записи приведен на рисунке 4.

Рисунок 4. Одновременная регистрация спайковой активности оптического нерва и ЭРГ при предъявлении светового стимула на фоне темновой адаптации

а – ответ оптического нерва, б – ЭРГ, в – отметка стимула. Калибровка: 1 мВ для ЭРГ, 50 мкВ для оптического нерва. Отметка времени – 1 с. Верхняя линия на рисунке – шкала времени с фиксированным шагом 1 с.

Из записей, аналогичных приве­денным на рисунке 4, следует, что латентный период ЭРГ-реакции превы­шает латентный период реакции оп­тического нерва на 200 мс. Величина этого «временного лага» остается не­изменной и при увеличении интенсивности стимулов, когда значения латентности каждого из обоих типов ответов закономерно снижаются (рисунок 5).

Рисунок 5. Зависимость латентных периодов ЭРГ и реакции оптического нерва от интенсивности светового раздражения

Стимул: синий цвет длительностью 1 с. По оси абсцисс – значение фото_ метрической яркости стимула (кд/м2), по оси ординат – латентный период реакций (мс).

Анализ свето-индуцированных от­ветов оптического нерва показывает, что, в отличие от ЭРГ, суммарная ре­акция на свет оптического нерва двух­фазна, т. е. представлена двумя вспыш­ками спайковых разрядов, разделен­ными интервалом относительно низкой активности (рисунок 4). Пер­вая фаза этого ответа так же, как и вы­шеописанный «on»-компонент в со­ставе ЭРГ, связана с включением све­тового стимула и, в соответствии с принятой нами терминологией, может быть обозначена как «on»-реакция зрительного нерва на свет. Второй всплеск спайковой активности опти­ческого нерва совпадает по времени с моментом возвращения ЭРГ-реакции к фоновому уровню темновой адапта­ции (рисунок 4).

Если «on»- компонент реакции оп­тического нерва очевидным образом является реакцией на включение све­та, то для выяснения связи второй фазы с параметрами стимуляции потребова­лись дополнительные опыты. В этих опытах проверялось следующее предположение: вторая фаза ответа опти­ческого нерва является реакцией на выключение светового стимула, т.е. «off» - реакцией. В ходе ее проверки изу­чалась зависимость между временем появления второй фазы ответа опти­ческого нерва и моментом выключения света в условиях варьирования длитель­ности стимуляции. В результате было обнаружено, что увеличение длитель­ности фиксированного по интенсивно­сти светового стимула от 100 мс до 36 с ожидаемым образом приводит к возра­станию латентного периода второй фазы спайковой активности оптичес­кого нерва (рисунки 6, 7).

Рисунок 6. Одновременная регистрация реакций оптического нерва (а) и ЭРГ (б) на световые стимулы разной длительности

Параметры стимуляции (отметка в): синий цвет фиксированной интенсивности (7.5 кд/м2) и разной длительности (А – 100 мс, Б – 500 мс, В – 1 с). Калибровка: 1 мВ для ЭРГ, 50 мкВ для оптического нерва. Отметка времени – 2 с. Верхняя линия на рисунке – шкала времени с фиксированным шагом 1 с.

Рисунок 7. Влияние длительного (31 с) освещения на выраженность «on»9 «off»9 компонентов в реакциях оптического нерва (а) и ЭРГ (б).

Параметры стимуляции: синий цвет (7.5 кд/м2). Калибровка: 1 мВ для ЭРГ, 50 мкВ для оптического нерва; отметка времени – 1 с. Стрелками показаны момент включения и выключения стимула. Верхняя линия на рисунке – шкала времени с фиксированным шагом 1 с.

Обсуждение

Представленное исследование суммарной активности сетчатки (ЭРГ) и оптического нерва свидетельствует о том, что периферическая часть зри­тельной системы виноградной улитки способна различать достаточно малые перепады в интенсивности освеще­ния. При этом выяснилось, что мак­симум яркостной дифференциальной чувствительности приходится на область синих цветов. Это находится в полном соответствии с тем фактом, что фоторецепторы улитки содержат только один фотопигмент — родопсин, оптимум поглощения которого прихо­дится на сине-зеленую область види­мого спектра с пиком на 490—500 нм (Von Berg, Shneider, 1972; Черноризов и др., 1992).

Другим фактором, характеризую­щим чувствительность виноградной улитки к свету, является нелинейность зависимости между интенсивностью светового сигнала и величиной ответ­ной реакции сетчатки. Так, при увели­чении интенсивности света от 1 кд/м² до 3.5 кд/м² амплитуда ЭРГ нарастает быстрее, чем в интервале от 3.5 кд/м² до 10 кд/м². Далее процесс роста ЭРГ еще более замедляется и достигает пла­то. Такая зависимость, очевидно, по­зволяет виноградной улитке обнару­живать самые незначительные изме­нения в области экологически значимых для этого вида небольших значений освещения и игнорировать различия в области больших значений яркости. Экологическая адаптивность (специализация) подобного рода явля­ется одним из общих законов функци­онирования всех сенсорных систем (Кейдель, 1975).

Освещение глаза виноградной улитки вызывает ответную электри­ческую активность сетчатки, интег­рально регистрируемую в виде электроретинограммы (ЭРГ) (Шехтер и др., 1992). Эта реакция представляет собой роговично-позитивное отклонение, характеризующееся большим латент­ным периодом и довольно медленной скоростью нарастания (передний фронт) и спадания (задний фронт) сигнала. Такая структура ЭРГ-ответа виноградной улитки сходна с анало­гичными реакциями у других видов моллюсков (Жуков, Грибакин, 1990; Шарко и др., 1973; Gillary, 1970).

Какие же клеточные структуры яв­ляются источником ЭРГ виноградной улитки? У позвоночных животных ло­гарифмическая зависимость величины реакции от интенсивности света на­блюдается уже на фоторецепторном уровне (Смит, 2005). В пользу фоторе­цепторного происхождения ЭРГ виноградной улитки свидетельствует ее форма, напоминающая форму внутриклеточной реакции отдельного фото­рецептора (Brown, Flaming, 1977). ЭРГ с такой же простой формой можно зарегистрировать и от глаза со сложной сетчаткой (например, кошки), если с помощью определенных воздействий исключить работу клеток внутренне­го ядерного слоя, сохранив нормаль­ное функционирование фоторецепто­ров (Brown, 1968).

Унифицированные в отношении зрительного пигмента фоторецепторы виноградной улитки, однако, нео­днородны как морфологически, так и функционально. Морфологически, по размерам микровиллярного аппа­рата, фоторецепторы сетчатки улит­ки делят на два типа: рецепторы первого типа, характеризующиеся боль­шим размером микровиллярного аппарата и доминирующие в сетчат­ке (до 3800 клеток) и немногочислен­ные (75—200 единиц) фоторецепторы второго типа, несущие короткие и не­регулярные микровиллы (Eakin, Brandenburger, 1967). Функционально фоторецепторы виноградной улитки также неоднородны, поскольку одна их часть реагирует на освещение де- поляризационным, а другая — гиперполяризационным смещением фоно­вого (темнового) уровня мембранно­го потенциала. Поскольку этот результат получен не только на интактной сетчатке (Черноризов и др., 2007; Chernorizov, Sokolov, 2010), но и при исследовании полностью изолирован­ных клеток, лишенных синаптических контактов, можно утверждать, что разнонаправленность фоторецепторных ответов (как де-, так и гипер-) у виног­радной улитки обусловлена эндоген­но, т. е. свойствами самих фоторецеп­торов (Шехтер, Греченко, 2009).

Несмотря на то, что потенциалы отдельных фоторецепторов виноград­ной улитки имеют противоположную полярность (де- или гиперполяриза­ция), суммарный электрический ответ ее сетчатки «монополярен» и состоит только из одного роговично-позитивного колебания. Это может быть объяснено следующим образом. Ла­тентный период световых реакций у обоих типов фоторецепторов одина­ков, но реакции гиперполяризационного типа характерны для относитель­но небольшой части фоторецепторов: по нашим данным, этот тип ответов демонстрируют только около 28% кле­ток от общего числа обследованных элементов (Шехтер, Греченко, 2009). Как следствие, в интегральной форме (ЭРГ) активность этого типа клеток может маскироваться активностью доминирующих в сетчатке фоторецеп­торов, гиперполяризующихся светом. Можно предположить, что фоторе­цепторы этих двух типов представля­ют собой «яркостные» (возбуждаемые светом, деполяризующиеся) и «темно- вые» (тормозимые светом, гиперполяризующиеся) элементы сетчатки. Тог­да отсутствие проявлений «off»-эффекта (эффекта выключения света) в ЭРГ виноградной улитки объясняется не отсутствием «темновой системы» в сетчатке, а ее «маскировкой» активно­стью «яркостной» системы.

Еще одной особенностью фоторе­цепторных клеток виноградной улит­ки является совмещение собственно рецепторной функции и функции пер­вичного сенсорного нейрона, по­скольку их аксоны обладают спайк- генерирующим механизмом. Эти аксоны образуют оптический нерв и в его составе уходят в ЦНС. Оптический нерв содержит несколько популяций волокон, которые различаются по ди­аметру и, как следствие, скорости про­ведения электрического сигнала (Зайцева, 1992). Световая стимуляция гла­за вызывает асинхронную активность этих волокон, представленную в сум­марной активности оптического нерва потенциалами действия разной амплитуды (рисунки 6, 7).

При включении света появление потенциалов действия в оптическом нерве опережает электроретинограмму. Факт отставания фоторецепторной реакции от реакции морфологически более удаленной структуры свидетель­ствует о присутствии в сетчатке виног­радной улитки глиальных клеток, опосредующих реакции фоторецепто­ров. Активность этих медленно срабатывающих «глиальных буферов», по- видимому, и приводит к задержке ЭРГ-проявлений деятельности соб­ственно информационных элементов сетчатки (фоторецепторов и нейро­нов). В этом отношении ЭРГ виног­радной улитки сходна с ЭРГ позвоноч­ных, являющейся непосредственным отражением реакций Мюллеровских глиальных клеток сетчатки (Черноризов, 2008).

В отличие от ЭРГ, в светоиндуци­рованной активности оптического не­рва присутствуют как «on» -ответ на включение света, так и «off» - разряд, следующий за ним. Эти реакции, по-видимому, принадлежат разным попу­ляциям нервных волокон, поскольку представлены потенциалами действия разной амплитуды (рис. 6, 7). Если для «on» - ответа характерны относительно высокоамплитудные потенциалы дей­ствия (ПД), то в «off» - реакцию вовле­чены низкоамплитудные ПД. Кроме того, по сравнению с «on» - ответом «off» - реакция менее выражена, что го­ворит об относительно небольшом числе волокон, реагирующих на вык­лючение освещения. Это позволяет соотнести происхождение «off - ответа оптического нерва с деятельностью малочисленных фоторецепторов, гиперполяризующихся светом и, соот­ветственно, деполяризующихся его выключением (это и есть «off» - реак­ция).

Таким образом, есть эксперимен­тальные основания утверждать, что в ахроматической зрительной системе виноградной улитки «яркостная» и «темновая» подсистемы начинают складываться уже на уровне фоторе­цепторов. Не исключено, что в их окончательном формировании при­нимают участие и вставочные нейро­ны в нейропиле у основания оптичес­кого нерва, где, кроме того, обнаруже­ны связи между коллатералями самих фоторецепторов (Зайцева, 1992).

В зрительных системах животных, сетчатка которых значительно слож­нее, чем сетчатка виноградной улитки, «яркостный» и «темновой» каналы формируются не на рецепторном, а на более высоком клеточном уровне. В частности, у рыб проявление активно­сти этих каналов впервые обнаружи­вается в слое биполярных клеток сет­чатки (Черноризов, 1999; Черноризов, Соколов, 2001). С другой стороны, у более примитивного, чем виноградная улитка, моллюска Onchidium яркостная и темновая системы не объединены в сетчатке, а распределены по двум мор­фологически разным органам зрения. Его яркостное различение обеспечива­ют цефалические глаза, а дорзальные глаза, расположенные на нижней по­верхности тела Onchidium, вовлечены в теневой ответ (Katagiri Y., Katagiri N., Fujimoto K., 1985).

Заключение

Зрительные системы человека и разных животных могут использовать разные «тактические приемы» для формирования «яркостного» и «тем- нового» модулей: у позвоночных эти модули формируются на уровне ней­ронов сетчатки (начиная с биполяров), а у беспозвоночных уже на уровне фо­торецепторов. Однако сам принцип оппонентности в функционировании механизмов зрения, предполагающий взаимодействие в реакциях на свет «темнового» и «яркостного» модулей, по-видимому, универсален для позво­ночных и беспозвоночных животных. Наши собственные данные и анализ литературы свидетельствуют в пользу того, что нейронной основой различе­ния яркости является согласованная («взвешенная») активность «on» - и «off» - каналов зрительной системы.

Список литературы:

1. Батуев А.С., Куликов Г.А. Введение в физиологию сенсорных систем. — М.: Высшая школа, 1983.

2. Винников Я.А. Цитологические и моле­кулярные основы рецепции. — Л.: Наука, 1971.

3. Жуков В.В., Грибакин Ф.Г. Спектральная чувствительность глаза моллюсков в уль­трафиолетовой и видимой области спек­тра // Сенсорные системы. — 1990. — Т. 4. №4. - С. 341-350.

4. Зайцева О.В. Структурная организация сенсорных систем улитки // Журнал ВНД им. И.П. Павлова. - 1992. - Т. 42(6). - С. 1132-1150.

5. Зимачев М.М., Шехтер Е.Д., Соколов Е.Н., Измайлов Ч.А. Хроматическая составля­ющая электроретинограммы лягушки // Журн. ВНД им. И.П. Павлова. - 1986. - Т. 36 (6). - С. 1100-1107.

6. Измайлов Ч.А., Зимачев М.М., Соко­лов Е.Н., Черноризов А.М. Двухканаль­ная модель ахроматического зрения ля­гушки // Сенсорные системы. - 2006. - Т. 20 (1) - С. 1-11.

7. Измайлов Ч.А., Исайчев С.А., Шехтер Е.Д. Двухканальная модель различения сигналов в сенсорных системах // Вестник Моск. ун-та. Серия 14 «Психология». - 1998. - №3. - С. 29-40.

8. Измайлов Ч.А., Соколов Е.Н. Цветовое зрение. -М.: МГУ, 1984.

9. Кейдель В.Д. Физиология органов чувств. М.: Медицина, 1975.

10. Кулаичев А.П. Компьютерная электрофи­зиология. - М.: Изд-во МГУ, 2002.

11. Николс Дж. Г., Мартин А.Р., Валлас Б.Дж., Фукс П.А. От нейрона к мозгу. - М.: УРСС, 2003.

12. Смит К. Биология сенсорных систем. - М.: БИНОМ, 2005.

13. Соколов Е.Н. Восприятие и условный рефлекс. Новый взгляд. - М.: УРСС, 2003.

14. Фомин С.В., Соколов Е.Н., Вайткявичус Г.Г. Искусственные органы чувств. - М.: Наука, 1979.

15. Черноризов М.М. Нейронные механизмы цветового зрения: Автореферат докт. дис. М.: МГУ, 1999.

16. Черноризов А.М. Глия: морфология, фи­зиология, функции // Нейрон / Под ред. Соколова Е.Н., Филиппова В.А., Черноризова А.М. - Тюмень, 2008. - С. 433-467.

17. Черноризов А.М., Соколов Е.Н. Вектор­ное кодирование цвета в слое биполярных клеток сетчатки карпа // Вестник МГУ. Серия 14. «Психология». - 2001. - №1. - С. 12-33.

18. Черноризов А.М., Шехтер Е.Д., Греченко Т.Н., Гарусев А.В. Психофизиология ахроматического зрения: от простых не­рвных систем к человеку // Психология человека в современном мире. - Т. 4. - 2009. - С. 370-377.

19. Шарко Н.В., Осипов Б.С., Ежков А.Р. Электрические ответы глаза моллюска Lymnaea stagnalis // Теоретическая и экс­периментальная биофизика. - 1973. - Вып. 4. - С. 141-146.

20. Шехтер Е.Д., Зимачев М.М., Аракелов Г.Г. Зрение виноградной улитки. Морфология и суммарная электрическая активность сетчатки // Журнал ВНД им. И.П. Пав­лова. - 1992. - Т. 42 (5). - С. 986-991.

21. Шехтер Е.Д., Греченко Т.Н. Два типа фо­торецепторов в ахроматической зритель­ной системе виноградной улитки // Экс­периментальная психология. - 2009. - №2(2). - С. 5-15.

22. Brown K.T., Flaming D.G. Intracellular recording in outer segments of red and green rods of the toad // Society for Neuroscience Abstracts. - 1977. - №3. - Р. 554.

23. Brown K.T. The electroretinogram: its components and their origins // Vision Res. 1968. - Vol. 8 (6). - P. 633-677.

24. Chernorizov A.M., Shekhter E.D., Arakel­ov G.G., Zimachev M.M. The Vision of the Snail: The Spectral Sensitivity of the Dark- Adapted Eye // Neurocsi. & Behav. Physiol. 1994. - Vol. 24 (1). - P. 59-62.

25. Chernorizov A.M., Sokolov E.N. Mech­anisms of achromatic vision in invertebrates and vertebrates: A comparative study // Spanish J. Psychology - 2010. - Vol. 13 (1). P. 18-29.

26. Dartnall H.J.A. The interpretation of spectral sensitivity curves // Br. Med. Bull. - 1953. - №9. - P. 24-30.

27. Gillary H.L. Electrical responses from the eye of Helix to photic stimulation and simultaneous electrical stimulation of the optic nerve // Vision Res. - 1970. - Vl. 10 (10). P. 977-991.

28. Hartline H.K. The nerve messages in the fibers of the visual pathway // J. Opt. Soc. Am. - 1940. - Vol. 30. - P. 239-247.

29. Heggelund P. Achromatic color vision. I. Perceptive variables of achromatic colors // Vision Res. - 1974. - Vol. 14. - P. 1071-1079.

30. Eakin R.M., Brandenburger J.l. Differ­entiation in the eye of a pulmonate snail Helix aspersa // J. Ultrastruct. Res. - 1967. - Vol. 18 (4). - P. 391-421.

31. Izmailov Ch.A., Sokolov E.N. Spherical model of color and brightness discrimination // Psychologic. Science. - 1991. - №2. - P. 249-259.

32. Katagiri Y., Katagiri N., Fujimoto K. Morphological and electrophysiological studies of a multiple photoreceptive system in a marine gastropode Onchidium // Neuroscience Research. - 1985. - Vol. 2. - P. 1-15.

33. Sokolov E.N., Palikhova T.N. Immediate plasticity of identifiable synapses in the land snails Helix lucorum // Acta Neurobiol. Exp. 1999. - Vol. 59. - P. 161-169.

34. Von Berg E., Shneider G. The spectral sensitivity of the dark-adapted eye of Helix pomatia // Vision Res. - 1972. - Vol. 12 (12). P. 2151-2152.

35. Wilbur K.W., Yonge C.M. (Eds.) Physiology ofmollusca. -Academic Press: New York and London. V. II., 1966.